Zuzendaritzaren zeregin nagusien artean, hurrengoak hartzen ditu: Ekonomia Itunaren eta Kupoaren ondorioz Estatuarekin ezarritako finantza-harremanak (Kupoa); Foru Aldundiekin baliabideak banatzeko sistemarekin lotutakoak (Ekarpenak, Herri Dirubideen Euskal Kontseilua); eta Autonomia Erkidegoaren, Estatuaren eta beste lurralde-erakunde batzuen artean transferitu beharreko eskumenen balorazioa.