La Dirección de Autogobierno ejerce las funciones de dirección, impulso y desarrollo de la política en materia de autogobierno, desarrollo autonómico, y el proceso de transferencias que implica.
Asimismo, le corresponde a esta Dirección la emisión de opiniones legales en temas de su competencia o que se centren en cuestiones competenciales o de relación con las instituciones de la Administración General del Estado, los Territorios Históricos o los entes locales.